Enfermedad ulcero-péptica en paciente con cirrosis hepática: Revisión de Literatura
Autora principal: Dra. Silvia Catalina Charpentier Cascante
Vol. XVII; nº 10; 397
Peptic ulcer disease in patients with liver cirrhosis: Literature Review
Fecha de recepción: 24/04/2022
Fecha de aceptación: 20/05/2022
Incluido en Revista Electrónica de PortalesMedicos.com Volumen XVII. Número 10 – Segunda quincena de Mayo de 2022 – Página inicial: Vol. XVII; nº 10; 397
Autores:
Dra. Silvia Catalina Charpentier Cascante 1; Dra. Beatriz Jiménez Martínez 2; Dra. Lourdes Herrera Garrido3 ; Dr. Adrián Acevedo Quiñones4; Dr. Christopher Ricardo Alfaro Guerrero 5
1 Médico General, investigadora independiente, San José, Costa Rica.
ORCID ID: https://orcid.org/ 0000-0002-6468-5614
2 Médico General, investigadora independiente, San José, Costa Rica.
ORCID ID: https://orcid.org/0000-0002-1670-8391
3 Médico General, investigadora independiente, San José, Costa Rica.
ORCID ID: https://orcid.org/0000-0003-0596-6675
4 Médico General, investigador independiente, San José, Costa Rica.
ORCID ID: https://orcid.org/0000-0003-3185-2188
5 Médico General, investigador independiente, San José, Costa Rica.
ORCID ID: https://orcid.org/0000-0002-9185-3038
Resumen
La enfermedad ulcero-péptica (EUP) es una patología prevalente a nivel mundial y en el paciente con cirrosis hepática agrega morbimortalidad. En ellos la EUP cursa asintomática en gran parte y agrega hasta 10% de mortalidad. La etiología a pesar de ser clara en el paciente sano, en los pacientes con cirrosis no lo es. El diagnóstico es mediante endoscopia digestiva, lo anterior por lo poco específica de la clínica ante una posible úlcera péptica. El objetivo es brindar mediante una revisión bibliográfica actualizada incluyendo las características principales, clínica, diagnóstico y tratamiento de la EUP en el paciente cirrótico. Lo anterior mediante una revisión de artículos publicados en los últimos 5 años.
Palabras clave: Cirrosis, úlcera péptica, sangrado digestivo, endoscopia digestiva,
Abstract:
The peptic ulcer disease is a prevalent disease worldwide and in the patient with hepatic cirrhosis adds morbidity and mortality. In them, PUD us largely s
Peptic ulcer disease (PUD) is a prevalent disease worldwide and in patients with liver cirrhosis it adds morbidity and mortality. In them, PUD is largely asymptomatic and adds up to 10% mortality. The etiology, despite being clear in healthy patients, is not clear in patients with cirrhosis. The disease is diagnosed by digestive endoscopy, due to the lack of specificity of the clinic in the face of a possible peptic ulcer. The objective of this article is to provide an updated bibliographic review including the main characteristics, clinic, diagnosis and treatment of PUD in cirrhotic patients. The foregoing through a review of articles published between 2016 and 2022.
Keywords: cirrhosis, peptic ulcer, digestive bleed, endoscopy,
Declaración de buenas prácticas clínicas
Los autores de este manuscrito declaran que:
Todos ellos han participado en su elaboración y no tienen conflictos de intereses.
La investigación se ha realizado siguiendo las pautas éticas internacionales para la investigación relacionada con la salud con seres humanos elaboradas por el Consejo de Organizaciones Internacionales de las Ciencias Médicas (CIOMS) en colaboración con la Organización Mundial de la Salud (OMS) https://cioms.ch/publications/product/pautas-eticas-internacionales-para-la-investigacion-relacionada-con-la-salud-con-seres-humanos/
El manuscrito es original y no contiene plagio
El manuscrito no ha sido publicado en ningún medio y no está en proceso de revisión en otra revista.
Han obtenido los permisos necesarios para las imágenes y gráficos utilizados.
Han preservado las identidades de los pacientes.
Introducción
La EUP es una patología digestiva con gran distribución en la población sana, la prevalencia durante la vida es de 5 – 10% y su incidencia de anual entre el 0.1 – 0,3 % (1). Esta enfermedad puede afectar la cámara gástrica y la porción del duodeno intestinal, siendo esta última la más prevalente (2).
En el paciente cirrótico la EUP es más frecuente que la población general, con una incidencia anual entre el 11 – 15% (2, 3, 4). Dentro del abordaje de la patología se da un manejo intrahospitalario conlleva a un 10% más en la mortalidad del paciente (3, 5). Además es más predominante en el sexo masculino, con una frecuente de 1.5 veces respecto a las mujeres. Su prevalencia en pacientes descompensados es mayor y tiene peor pronóstico (3,4). La edad media de presentación es entre la quinta a sexta década de vida (3,4). Es más prevalente si el paciente cirrótico está descompensado (2).
Anteriormente se tomaban los mismos factores de riesgo del paciente sano, para el paciente cirrótico. No obstante investigaciones recientes de la infección por H, pylori no lo incluyen dentro de estos. Al tener poco efecto su erradicación en disminuir la recurrencia del EUP. Si bien la etiología y factores de riesgo están bien establecidos, la fisiopatología de la EUP en el paciente con cirrosis no es clara y carece de consenso (2). En estos pacientes por su comorbilidad hepática tiene de mayor riesgo de resangrado y escasa cicatrización de la úlcera (3).
Metodología
Este trabajo corresponde a una revisión bibliográfica descriptiva. Con el fin de recolectar información actualizada acerca de la enfermedad úlcero-péptica en pacientes con cirrosis hepática, para esta publicación se utilizó información consultada en idioma inglés y español de las bases de datos (UpToDate, NEJM, EBSCOHost, Clinical Key, Cochrane, BMJ, ScienceDirect, Scielo, LILACS), disponibles en la plataforma del sistema de bibliotecas de la Universidad de Ciencias Médicas (UCIMED), así como de la Biblioteca Nacional de Salud y Seguridad Social (BINASSS), unidad de información científica de la Caja Costarricense del Seguro Social. También se utilizó la base de datos de uso libre, PubMed.
Criterios de inclusión: se utilizaron los artículos del 2016 al 2022, en inglés y español, tipo revisiones bibliográficas, artículos originales, reportes de caso, revisiones sistemáticas o metaanálisis; que incluyera alguna de las palabras clave o key words: úlcera péptica, cirrosis, sangrado digestivo, endoscopia digestiva, (así como sus equivalentes en inglés).
Criterios de exclusión: artículos publicados antes del 2016, idiomas diferentes al inglés o español, e investigaciones con conflictos de intereses.
Discusión
Etiología y factores de riesgo
La cirrosis avanzada (Child-Pugh tipo B o C) se asocia particularmente a enfermedad ulcero-péptica (EUP). En diferentes estudios de pacientes que se sometieron a endoscopías altas, aquellos con cirrosis avanzada presentaron mayores índices de EUP que aquellos con cirrosis temprana (6).
A pesar del considerable aumento en la incidencia de úlceras pépticas (6% – 33%) y altas tasas de prevalencia (hasta 10% o mayor) de EUP en pacientes portadores de cirrosis hepática, los mecanismos específicos responsables de su patogénesis continúan desconocidos en su mayoría, en el escenario de cirrosis (2, 6, 7).
Aunque el uso de medicamentos como AINES y la presencia de infección por Helicobacter pylori clásicamente se han catalogado como factores de riesgo mayores en la población general, no está clara su relación con pacientes cirróticos (3).
Estudios retrospectivos han demostrado que pacientes cirróticos compensados y no compensados poseen menores cifras de infección por H. pylori en comparación a la población general. Además han demostrado baja presencia de infección a pesar de la alta prevalencia de EUP en pacientes con cirrosis. Sin embargo se han documentado resultados conflictivos, ya que ciertos estudios han sugerido un incremento en la prevalencia de H. pylori en cirróticos. Dichos resultados podrían estar más relacionados al método de diagnóstico, ya que las investigaciones que utilizaron estudios serológicos reportaron una mayor prevalencia comparados a otros que no los utilizaron (3).
Evidencia reciente de artículos indican que la infección por H. pylori puede no ser la principal razón para EUP. Otros factores como diversos tratamientos médicos (antiinflamatorios no esteroideos o AINES, aspirina), factores psicogénicos y trauma quirúrgico podrían contribuir en un mayor grado al desarrollo de esta enfermedad en pacientes cirróticos. Pacientes con carcinoma hepatocelular reciben múltiples intervenciones como cirugía y radioterapia, los cuales participan en el desarrollo de EUP, además de provocar disfunción en la cascada de la coagulación (2, 7).
Otras características demográficas de pacientes admitidos por EUP con cirrosis concurrente fueron edad menor a 65 años e hispánicos. También fueron más propensos a presentar comorbilidades como uso crónico de alcohol, diabetes mellitus, enfermedad renal crónica o fallo renal agudo, infecciones bacterianas, disfunción vascular, trombocitopenia y coagulopatías (3, 6, 8).
La secreción gástrica alterada con niveles séricos de gastrina elevada, mecanismos defensivos de la mucosa gástrica alterados (como disminución de prostaglandinas protectoras), antecedentes de sangrado digestivo alto variceal y gastropatía secundaria a hipertensión portal también fueron descritos como factores asociados a EUP (3, 6, 8).
Otros estudios evidenciaron que cerca de un 50% de las úlceras pépticas en cirróticos fueron descritas como idiopáticas (no relacionadas a H. pylori o uso de AINES). Se demostró que la incidencia de resangrado fue hasta de un 42% entre los pacientes con úlceras idiopáticas. Además, la erradicación de infecciones por H. pylori no significó un aumento en la prevención de recurrencias de sangrado digestivo alto, a diferencia de la población general (6,7).
Sorprendentemente se evidenció en diferentes estudios que factores como sexo femenino, hipertensión arterial, anemia y el uso de antiplaquetarios o anticoagulantes fueron asociados con menores tasas de mortalidad en pacientes hospitalizados. También se evidenció que pacientes con historia de uso de alcohol, AINES y enfermedades pulmonares crónicas no fueron asociados con peores resultados durante su hospitalización (3).
El uso concomitante de fármacos beta bloqueadores podría estar relacionado con una reducción del riesgo a largo plazo de recurrencia de EUP en cirrosis, ventaja que no ha sido observada con la erradicación de H. pylori o con el mantenimiento de tratamiento antisecretor gástrico (8). Sin embargo, la administración de fármacos inhibidores de la bomba de protones y antagonistas del receptor de histamina sí demostró disminuir los efectos tóxicos en el tracto gastrointestinal superior por AINES no selectivos o celecoxib (6).
Clínica:
Los síntomas de la EUP tienen un valor predictivo limitado debido a su poca especificidad (1), en general los pacientes pueden presentar desde sintomatología gastrointestinal y síntomas generales, hasta incluso permanecer asintomáticos.
Varios estudios han evidenciado que un porcentaje significativo de pacientes con cirrosis hepática presenta EUP de carácter asintomático (3), también se ha observado una asociación importante entre la cirrosis descompensada y mayores casos de EUP asintomática, úlceras gástricas con tasas de remisión más lentas y alta tasa de recurrencia en comparación con la población general (3, 6). Además de los pacientes cirróticos, se conoce que pacientes con edad avanzada frecuentemente son asintomáticos o presentan sintomatología leve (1).
Los pacientes con úlceras duodenales típicamente presentan sensación de hambre o presentan dolor abdominal nocturno , mientras que las úlceras gástricas se manifiestan con dolor abdominal postprandial, náuseas, vómitos y pérdida de peso (1). Las úlceras no tratadas usualmente presentan sintomatología recurrente debido a la remisión y recaída espontánea cuando el factor predisponente aún persiste (1).
El sangrado, la perforación y la obstrucción gástrica son las principales complicaciones de la EUP. El sangrado se manifiesta principalmente como melena o hematemesis y puede ocurrir sin otros signos de alarma hasta en la mitad de los pacientes. La perforación suele presentarse como un inicio súbito de dolor abdominal a nivel epigástrico (1).
Diagnóstico:
La evaluación inicial en pacientes con EUP no relacionada a H. pylori o uso de AINES debe incluir una valoración extensa de las enfermedades asociadas y otras posibles comorbilidades (9).
Algunos elementos clave en la historia clínica deben incluir uso de medicaciones (incluyendo medicamentos de venta libre y uso de suplementos y/o medicina natural), uso de drogas ilícitas como cocaína y metanfetaminas, antecedentes quirúrgicos de cirugía gástrica incluyendo cirugía bariátrica o radiación, comorbilidades crónicas (enfermedad de Crohn, sarcoidosis, mastocitosis sistémica, neoplasia endocrina múltiple tipo 1 [MEN1]), historia concomitante de enfermedades hematológicas (leucemia mieloide crónica, policitemia vera), síntomas asociados especialmente diarrea (podría sospecharse síndrome de Zollinger-Ellison o Crohn asociados), historia de úlceras pépticas resistentes a tratamiento médico, úlceras recurrentes, historia familiar de EUP u otros (9).
Si se sospecha de una causa inusual de úlcera péptica se deben realizar exámenes adicionales para establecer la etiología definitiva como el uso de esofagogastroduodenoscopía o endoscopía alta, la cual permite también la toma de biopsia de úlceras para excluir otras causas neoplásicas, infiltrativas o infecciosas de ulceración. Se realiza toma de biopsias de la lesión ulcerativa propiamente y de la mucosa que la rodea (9).
La endoscopía es altamente sensible y específica para diagnosticar la etiología de un sangrado gastrointestinal alto o superior, con una sensibilidad diagnóstica de hasta un 95%. No hace falta mencionar que la EUP en sí, también es diagnosticada de forma fiable en pacientes cirróticos con este mismo método (6). Ocasionalmente, la EUP puede ser opacada durante el estudio por un cuadro de sangrado digestivo alto, o una úlcera péptica puede ser opacada por un coágulo adherido a la misma (2).
Los investigadores de diferentes estudios no reportaron diferencias respecto al uso de endoscopía entre pacientes con cirrosis y aquellos que no padecían de dicha enfermedad. Sin embargo, aquellos pacientes con cirrosis subyacente estuvieron relacionados con mayores costos de hospitalización a pesar de someterse a cirugía por EUP con menos frecuencia (6).
Siringo et al, documentaron en sus estudios que hasta un 79% de las recurrencias en úlceras pépticas de pacientes cirróticos fueron asintomáticas. Dicho resultado enfatiza la importancia clínica de realizar un seguimiento endoscópico de las úlceras gástricas en esta población (6).
Diagnóstico diferencial:
La EUP se manifiesta clínicamente como un sangrado gastrointestinal superior, por lo que nos debemos de basar en patologías que nos den este mismo cuadro cuando hablamos de diagnósticos diferenciales (6).
La distinción clínica de dichas patologías de forma una inicial es difícil, motivo por el cual su manejo y tratamiento endoscópico inicial es similar entre ellas. Se pueden dividir las causas de sangrado gastrointestinal superior en 2 grupos. Hasta un 70% de las causas de sangrado gastrointestinal superior agudo son relacionados con la presencia de hipertensión portal, y entre un 30-40% son debido a otras causas no relacionadas con dicha patología, las cuales también se les confiere una gran importancia debido a su frecuencia, severidad y mortalidad asociada (2, 6).
El primer grupo engloba las patologías que están directamente relacionadas con la presencia hipertensión portal, las cuales serían: las varices esofágicas, varices gástricas, varices duodenales y ectasia vascular gástrica antral; estas son las causas más comunes de sangrados digestivos superiores en el paciente portador de hepatopatía (2). Clínicamente el sangrado variceal es representado mayormente como un cuadro de hematemesis color rojo vivo, con mayor alteración de los signos vitales, además con niveles séricos de albúmina altos, pero niveles en suero de bilirrubina, creatinina y tiempo de protrombina menores que en la enfermedad ulcero péptica, lo que les confiere a estos pacientes mayor riesgo de sufrir un shock hemorrágico, siendo esta su causa principal de muerte. También se ha visto una mayor tasa de recurrencia en este grupo, teniendo la mayoría de pacientes un antecedente de sangrado variceal anterior el cual requirió manejo endoscópico (6).
Por su contraparte la EUP suele expresarse clínicamente como melena, los cuales asocian raramente inestabilidad hemodinámica. Estos pacientes tienen una peor reserva de función hepática y un MELD más alto, lo cual predice un peor desenlace del cuadro; este grupo puede progresar más fácilmente a cáncer de hígado y/o múltiples lesiones a otros órganos. Además se demostró la presencia de mayor circulación colateral en dichos pacientes lo cual puede sugerir que la existencia de mayor circulación colateral reduce los niveles de hipertensión portal y con ellos el riesgo de sangrado y su tasa de recurrencia (2, 7).
El segundo grupo son las entidades no relacionadas con hipertensión portal, que están compuesto por la enfermedad ulcero péptica, lesión de Dieulafoy, Síndrome de Mallory Weiss y tumores. Dichas patologías están relacionadas con el consume excesivo de alcohol y/o presencia de cirrosis hepática, ya que se ha demostrado que el alcohol daña la barrera mucosa gástrica, estimula la secreción de ácido gástrico e induce náuseas y vómitos, en relación con el síndrome de Mallory Weiss (2, 6).
La lesión de Dieulafoy es una dilatación aberrante, calibre persistente, da la arteria terminal que erosiona la mucosa gastrointestinal supra adyacente causando un sangrado, en ausencia de una úlcera. Es la responsable del 1.5% de los sangrado gastrointestinales superiores. La importancia de esta patología es debido a su posibilidad de causar un sangrado masivo el cual atenta contra la vida y el cual puede ser recurrente, aumentando su tasa de incidencia en pacientes portadores de alguna hepatopatía. El síndrome de Mallory Weiss se asocia con el consumo excesivo de alcohol y se presenta clínicamente como un cuadro de hematemesis posterior a vómitos, debido a una laceración longitudinal de la mucosa gastroesofágica, dando un sangrado proveniente de las arterias de la submucosa, el cual representa el 5% de las casos de sangrado digestivo alto (6).
Complicaciones y mortalidad:
Se ha observado que una porción significativa de los pacientes portadores de cirrosis hepática que asocian la presencia de la EUP son portadores asintomáticos de dicha enfermedad (hasta un 70%), de aquí la importancia del seguimiento endoscópico en dicha población ya previamente identificada (3, 6).
El sangrado, la perforación y la obstrucción gástrica son las principales complicaciones de la EUP (1). El sangrado constituye la complicación más común de la enfermedad úlcero péptica (2). Se han detectado varios factores que afectan la gravedad y recurrencia de dicho sangrado, de los cuales se pueden mencionar la edad del paciente, sexo femenino, comorbilidades asociadas, tales como: la presencia de una hepatopatía, falla cardiaca congestiva, fallo renal, cáncer metastásico, obesidad (3, 7).
Pacientes portadores de enfermedad cirrótica del hígado tienen mayor riesgo de complicaciones de sangrado, exacerbado por la presencia de trombocitopenia e INR elevado debido a su patología crónica de fondo, además de un retraso en el proceso de sanación de la úlcera y una mayor recurrencia de la enfermedad en comparación con la población en general (3, 6).
La etiología de las úlcera péptica también es importante cuando hablamos de la incidencia en la recurrencia del sangrado. Se estima que el 46% son de etiología idiopática, lo cual les confiere hasta un 42% en reincidencia de sangrado (7). En cuanto a la EUP con la presencia de infección por H. pylori, existen estudios que mencionan que la erradicación de dicha bacteria no previene la recurrencia de la úlcera, y se habla de la posibilidad del uso de beta bloqueadores y agentes supresores del ácido para prevención en la recurrencia de las úlceras pépticas (7); sin embargo un estudio hecho por SS Chang muestra que la erradicación temprana de H. pylori se asocia con una disminución en la recurrencia en comparación con el grupo de estudio que se le brindó una erradicación tardía (3). Estas contradicciones en las investigaciones sugieren que H. pylori puede no ser el único factor que contribuye con el aumento de la prevalencia de úlcera péptica en la población, otros factores que han sido comprobados en tener un efecto directo son las alteraciones en el ácido gástrico por aumento de los niveles plasmáticos de gastrina, alteración de los mecanismo de defensa de la mucosa gástrica debido a la reducción en la producción de prostaglandinas protectoras de la mucosa, gastropatía portal hipertensiva y factores psicológicos (2, 3).
Además los estudios indican una mayor tasa en el porcentaje de hospitalización y una estancia hospitalaria prolongada en los pacientes portadores de hepatopatías, la cual se ha estimado ser mayor por 2 días, que en comparación con la población en general (3).
Actualmente gracias a los avances en el manejo endoscópico y farmacológico para dicha patología, se ha apreciado una baja incidencia de sangrado incontrolable al ingreso del paciente que puede guiar a un estado de shock hemorrágico (7).
La tasa de mortalidad en la población general es del 2 %, en pacientes portadores de cirrosis hepática este número se eleva hasta 3-4%. Actualmente la causa de muerte más común es en relación a un fallo hepático y/o fallo multisistémico orgánico, debido a esto el objetivo en el manejo de esta patología debería ser enfocado en reducción del riesgo de un sangrado masivo que pueda impactar en forma de fallo hepático o fallo multiorgánico, y no solo en resultar en una hemostasis exitosa (2, 7). El riesgo de mortalidad aumenta el doble cuando el paciente presenta un estadio descompensado de su enfermedad hepática (3).
Otras complicaciones menos comunes mencionadas en la literatura son la peritonitis bacteriana espontánea, encefalopatía hepática y síndrome hepatorrenal (2).
Tratamiento y manejo:
Los inhibidores de bomba de protones (IBP) son la terapia farmacológica de primera línea para la enfermedad úlcero péptica. En un metaanálisis de ensayos randomizados realizado en el 2018 por Scally et al. acerca de los efectos de los medicamentos gastroprotectores para el tratamiento y prevención de la enfermedad ulcero péptica y sus complicaciones, se demostró que los IBP son superiores al resto de gastroprotectores en diferentes escenarios clínicos relacionados a la enfermedad ulcero péptica, como lo son la prevención, curación y manejo del sangrado digestivo alto agudo (10). En una investigación realizada por Zheng et al. del 2012 al 2018 se evaluó la correlación entre las dosis elevadas de IBP para tratar el sangrado por úlcero péptica en pacientes con cirrosis hepática descompensada y la aparición de peritonitis bacteriana espontánea y la encefalopatía hepática. Se encontró que el uso de IBP por un periodo corto de tiempo no incrementó el riesgo de complicaciones relacionadas a la cirrosis hepática (2).
En un estudio de cohorte multicéntrico retrospectivo realizado por Ardevol et al en el 2017 (8), comparaba la tasa de supervivencia entre pacientes con cirrosis y enfermedad ulcero péptica y aquellos con sangrado variceal usando terapias de primera línea. Se determinó que el 80% de las muertes se debían a falla hepática o complicaciones derivadas del sangrado. Además, evidenció que al usar los tratamientos de primera línea en pacientes con cirrosis y enfermedad úlcero péptica, la mortalidad es similar a aquellos pacientes con sangrado variceal (8).
En caso de que el paciente con enfermedad úlcero péptica se presente con sangrado digestivo, se debe evaluar por inestabilidad hemodinámica y valorar la necesidad de fluidoterapia, transfusión sanguínea y corrección de anticoagulación (11). Resulta útil emplear la escala de Glasgow Blatchford para identificar aquellos pacientes con un riesgo bajo (GBS ≤ 1), a los que se les puede dar de alta y seguimiento por la consulta externa y aquellos a los que el diagnóstico y tratamiento oportuno pueden conllevar a reducir la mortalidad (12). En dicho contexto, la endoscopía digestiva constituye la base del tratamiento. Lo anterior por cuanto, permite visualizar tanto la fuente del sangrado como clasificar las lesiones mediante la escala de Forrest y así predecir el riesgo de recidiva (13).
Conclusión:
Es habitual encontrar en un paciente la existencia concomitante de EUP y cirrosis hepática, sin embargo, no se encuentran del todo claro los mecanismos que conllevan al desarrollo de la EUP en este contexto. Se sabe que los pacientes con cirrosis hepática están más propensos a sufrir sangrados digestivos y a recurrir a causa de la EUP lo cual se traduce en una elevada morbi-mortalidad. A pesar de ello, se debe tomar en cuenta que la EUP suele permanecer asintomática y de allí la necesidad de diagnosticar la misma oportunamente. Resulta esencial no solo mantener compensado al paciente de su enfermedad hepática, sino también tomar medidas preventivas y tratar la EUP mediante la utilización de IBP, con el fin de evitar posibles complicaciones tales como el sangrado ya mencionado, la perforación úlcero-péptica y la obstrucción gástrica.
Declaración de Conflicto de interés: Los autores declaran no tener ningún conflicto de interés a la fecha del envío del manuscrito.
Declaración de Financiamiento: El trabajo se realizó con fines académicos y no contó con ningún tipo de financiamiento externo
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