Inicio > Bioquímica. Química orgánica > La bioremediación una estrategia de descontaminación de suelos y aguas con cromo hexavalente

La bioremediación una estrategia de descontaminación de suelos y aguas con cromo hexavalente

La bioremediación una estrategia de descontaminación de suelos y aguas con cromo hexavalente

Autora principal: María Paula Buitrago Pérez

Vol. XIX; nº 11; 325

Bioremediation a strategy of decontamination of soils and waters with hexavalent chromium

Fecha de recepción: 12/05/2024

Fecha de aceptación: 06/06/2024

Incluido en Revista Electrónica de PortalesMedicos.com Volumen XIX. Número 11 Primera quincena de Junio de 2024 – Página inicial: Vol. XIX; nº 11; 325

Autoras:

María Paula Buitrago Pérez; Vanessa Caballero Mejía

Universidad Colegio Mayor de Cundinamarca, Bogotá D.C, Colombia.

RESUMEN

El cromo hexavalente Cr VI, se emplea en varios procesos industriales, como la tinción de cueros y la galvanoplastia, dichos procesos, producen un gran volumen de residuos con este catión oxidante, que tienen un alto impacto ambiental. Para control de este potencial agente, existen varios métodos químicos, físicos y biológicos.

La biorremediación, especialmente mediante el uso de microalgas, bacterias y hongos, es una de las alternativas más eficientes, este proceso se lleva a cabo mediante la biosorción y bioacumulación. En aguas residuales, las microalgas del género Chlorella sp. y los hongos de los géneros Aspergillus sp. y Penicillium sp. son eficaces en la reducción de diferentes concentraciones de Cr VI, mientras que, en la biorremediación de suelos, se recomienda el uso de bacterias del género Bacillus sp. y hongos del género Fusarium sp. El género de bacterias Bacillus sp. es versátil para la biorremediación por biosorción en ambos casos, mostrando altos niveles de reducción. Se sugiere considerar la variabilidad en pH y temperatura, así como la posibilidad de usar consorcios de microorganismos para mejores resultados. El presente texto, tiene por objeto realizar una revisión bibliográfica respecto a qué microorganismos y que condiciones fisicoquímicas son las más adecuadas para implementar tratamientos de biorremediación en suelos y aguas contaminados con Cr VI.

PALABRAS CLAVE

Aspergillus, Bacillus, biosorción, Chlorella, tratamiento.

ABSTRACT 

Hexavalent chromium Cr VI is used in various industrial processes, such as leather staining and electroplating, such processes produce a large volume of waste with this oxidative cation, which have a high environmental impact. To control this potential agent, there are several chemical, physical and biological methods.

Bioremediation, especially using microalgae, bacteria and fungi, is one of the most efficient alternatives, this process is carried out through biosorption and bioaccumulation. In sewage, microalgae of the genus Chlorella sp. and fungi of the genera Aspergillus sp. and Penicillium sp. are effective in reducing different concentrations of Cr VI, while in soil bioremediation the use of bacteria of the genus Bacillus sp is recommended. and fungi of the genus Fusarium sp. The genus of bacteria Bacillus sp. is versatile for bioremediation by biosorption in both cases, showing high levels of reduction. It is suggested to consider the variability in pH and temperature, as well as the possibility of using consortia of microorganisms for better results. The purpose of this text is to carry out a bibliographic review regarding which microorganisms and which physico-chemical conditions are the most suitable to implement bioremediation treatments in soils and waters contaminated with Cr VI.

KEYWORDS

Aspergillus, Bacillus, biosorption, Chlorella, treatment

DECLARACIÓN DE BUENAS PRÁCTICAS

Los autores de este manuscrito declaran que:

Todos ellos han participado en su elaboración y no tienen conflictos de intereses.

La investigación se ha realizado siguiendo las Pautas éticas internacionales para la investigación relacionada con la salud con seres humanos elaboradas por el Consejo de Organizaciones Internacionales de las Ciencias Médicas (CIOMS) en colaboración con la Organización Mundial de la Salud (OMS).

El manuscrito es original y no contiene plagio.

El manuscrito no ha sido publicado en ningún medio y no está en proceso de revisión en otra revista.

Han obtenido los permisos necesarios para las imágenes y gráficos utilizados.

Han preservado las identidades de los pacientes.

INTRODUCCIÓN

El cromo (Cr) es un metal comúnmente encontrado en el ambiente debido a que participa en el funcionamiento metabólico de los seres vivos. Su configuración electrónica es [Ar] 3d54s1, por lo tanto, esto le permite ganar o perder electrones gracias a la presencia del orbital d que se encuentra parcialmente ocupado, adquiriendo así distintos números de oxidación: -2, -1, 0, +1, +2, +3, +4, +5 y +6; siendo más estables el +3 y el +6. El solapamiento entre dichos orbitales explica también ciertas propiedades físicas como su conductividad eléctrica o térmica, su versatilidad oxidativa y su alta afinidad por densidades negativas moleculares (1).

Según la Agencia para Sustancias Tóxicas y el Registro de Enfermedades de Estados Unidos  (2) el cromo se puede encontrar en el ambiente en tres formas diferentes: El cromo (Cr 0) utilizado en la galvanoplastia o industria de metales, cromo trivalente (Cr III) que es esencial para el metabolismo en el cuerpo humano y cromo hexavalente (Cr VI) utilizado en una gran variedad de industrias como lo son la industria del cuero, especialmente en el área de tinción o coloración de esta materia prima, y en la galvanoplastia utilizada a nivel automotriz, también es usado a nivel hospitalario y de construcción, debido a su capacidad de deposición sobre otros metales, donde actúa como metal protector y le brinda una mejor resistencia al metal base (3).

Los residuos del Cr VI son muy importantes, ya que su impacto al ambiente es muy nocivo a una exposición prolongada, afectando progresivamente a los suelos y efluentes de los que benefician humanos, animales y organismos, provocando efectos no deseados en la salud y la fertilidad (4). Por ejemplo, es responsable de la carcinogénesis producida por la alteración de las vías celulares del ser humano al tratar de metabolizar el Cr VI, que aumentan los niveles de peróxido formando un exceso de radicales libres (5).  Con relación a lo anterior, en el año 2015 según las Corporaciones Autónomas Regionales (CAR) en Colombia existían más de 664 curtiembres (6) y 521 industrias de galvanoplastia en el país (7), las cuales generan un gran volumen de vertimientos, lo que resulta en un impacto ambiental, debido a que la capacidad reductora del medio donde se vierte no es suficiente para neutralizar su efecto oxidativo.

Para contrarrestar esos efectos, actualmente se emplean métodos químicos y físicos, basados en la filtración, sedimentación, floculación, aireación y cloración (tratamiento primario + secundario); pero son ineficientes ya que presenta bajos rendimientos en la remoción de cromo VI (8). Adicionalmente, se combinan estos métodos con el uso de FeSO4, FeCl2, NaHSO3 o SO2, o la fotocatálisis heterogénea con dióxido de titanio (TiO2), pero representan un costo alto en relación con otro tipo de tratamientos (9)(10).

Es así, como una de las alternativas más documentadas para solventar esta problemática se reporta en la revisión sistemática y el metaanálisis realizado por Aquije y Zanabria (2020), en donde, la biorremediación mediante el uso de microalgas, bacterias y hongos presentan un rendimiento superior al 70% de remoción del Cr VI en condiciones de pH 5 – 7, temperatura, tiempo y concentración de 29.7 °C, 3.7 días y 24.6 mg/L respectivamente (11) una oportunidad viable en el tratamiento. Por consiguiente, el mecanismo de la biorremediación puede darse mediante dos procesos denominados biosorción y bioacumulación; el primero consiste en la unión del Cr VI de forma pasiva por medio de soluciones acuosas a la biomasa no viva; mientras que el segundo, toma el Cr VI, lo transforma y transloca dentro de su metabolismo para así reducir los niveles de este compuesto en el suelo o el agua residual (12).

Sin embargo, la implementación de este tipo de biorremediación es bastante variable pues presenta muchas limitantes en el proceso, entre ellas resalta la diferencia entre las concentraciones máximas tolerables, pues, por ejemplo, varían según el microorganismo a usar; por otro lado, es necesario tener presente las condiciones fisicoquímicas de la matriz, ya sea suelo o agua residual, a la que se le aplicará el tratamiento, pues esto también influye al momento de tomar decisiones eficientes para desarrollar el procedimiento de una manera adecuada.

De esta forma, el objetivo de esta revisión es determinar qué microorganismos y qué condiciones fisicoquímicas son los más eficientes al implementar un tratamiento de biorremediación, utilizando investigaciones y comparando sus resultados en cuanto a la eficiencia obtenida en los procesos. A continuación, se presentan los resultados de esta revisión.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se realizó una aproximación inicial al tema, de cuyo proceso se estableció que las palabras claves de forma individual y/o combinadas más relevantes eran:  Cromo Hexavalente, Biorremediación, Biosorción, Bioacumulación, Curtiembres, Galvanoplastia, Bacterias, Hongos y Microalgas.

Dichas claves de búsqueda fueron exploradas en las bases de datos PubMed, Google Académico, Redalyc, World Wide Science, National Agricultural Library (USDA) y Scielo. De las cuales, se seleccionaron 100 artículos, que se acotaron a 50 documentos, mediante criterios de calidad, número de citas, factor de impacto de la revista, relevancia para el tema tratado y una ventana de tiempo de 10 años.

Adicionalmente para su análisis se organizaron de acuerdo con la matriz ya sea agua residual o suelo, el tipo de microorganismo utilizado, características fisicoquímicas de la muestra y método de reducción. facilitando el cálculo de los rangos de pH y temperatura, promedio de tiempo, concentración y porcentaje de reducción final, ideales para una mejor comprensión de los datos.

RESULTADOS

BIOSORCIÓN

La biosorción es la serie de diferentes procesos extracelulares e intracelulares que tiene como propósito absorber o fijar contaminantes como los metales pesados encontrados en el ambiente. Principalmente su fundamento radica en la pared celular que compuesta por proteínas, lípidos y polisacáridos ya sean de microalgas, bacterias u hongos están cargadas negativamente con diferentes grupos funcionales como lo son carboxilo (COO−), hidroxilo (OH−), fosfato (PO₄³⁻), amino (NH2–) y sulfhidrilo o tiol (SO42-) (13)(14), los cuales interactúan con los cationes del contaminante retirándolos del efluente o sitio contaminado.

Como se explica en la Figura. 1 la biosorción se divide en dos conceptos: la bioacumulación que se da de forma pasiva y dependiente con biomasa viva y la biosorción con biomasa no viva que genera un metabolismo activo e independiente (15). En la bioacumulación solo se presentan dos fenómenos los cuales son la micro precipitación del contaminante y el transporte al interior de la célula, en cambio con la biosorción este si comparte la micro precipitación, pero también incluye adsorción física, intercambio iónico, acomplejamiento, quelación, cristalización o difusión (16) otorgando así un mayor rango de interacciones fisicoquímicas entre el metal y la pared celular permitiendo un porcentaje de biorremediación más alto y económico (17).

Ver: Figura. 1. Mapa conceptual biosorción, adaptado de Van Hong y Dusengemungu (al final del artículo) (18)(19)

Para poder obtener un buen proceso de biosorción las fuentes indican que es importante conocer ciertas variables como lo son el pH, la temperatura y el tiempo. Los valores altos de pH en el medio permiten una mayor captación ya que estimula la competencia entre los hidronios (H+) y los cationes de los metales pesados como por ejemplo el cromo hexavalente (Cr6+) para unirse a los aniones de los grupos funcionales anteriormente nombrados, reducir el valor del pH implica una reacción contraria que puede ser para recuperar el metal o reestablecer los niveles de biosorción en el medio. La temperatura influye exclusivamente si la reacción es endotérmica o exotérmica ya que puede modificar la capacidad de sorción por variantes en la termodinámica, un aumento de esta en reacción endotérmica será positivo, pero si este se realiza en reacción exotérmica no tendrá una buena capacidad de biosorción (20). Finalmente, en el tiempo este proceso de biosorción es relativo ya que dependiendo de las condiciones anteriores y el tipo de microorganismo a utilizar la biosorción existirá un máximo de tiempo donde ya no habrá más interacciones anión – catión pausando así el proceso.

En cuanto a la biorremediación con microalgas en aguas residuales, como se muestra en la tabla 1 los autores determinaron que el género Chlorella sp. es el más eficiente para realizar la reducción del Cr VI y se recomienda realizar consorcios entre otros géneros de microalgas para un efecto mayor y comparar resultados. Además, el promedio general de las diferentes especies descritas en la tabla 1 en relación con las condiciones fisicoquímicas, tiempo, concentración y % de reducción dan como resultado: pH 7.76, temperatura 27.05°C, tiempo 13.12 días, concentración 39.84 mg/L y el porcentaje de reducción 82.65%.

Ver: Tabla 1. Biorremediación con microalgas en aguas residuales, elaboración propia basada en fuentes bibliográficas. (al final del articulo)

En el caso de la biorremediación con bacterias en aguas residuales, los autores hacen mención del Bacillus sp, sin embargo, los estudios demuestran que los Stenotrophomonas maltophilia, Staphylococcus sciuri A-HS1, Microbacterium testaceum B-HS2, Bacillus cereus F4-3 y Cellulosimicrobium sp tienen mayor capacidad de concentración para realizar la reducción del Cr VI como se muestra en la tabla 2. Para ello se recomienda inmovilizar la bacteria para un mejor efecto y comparar resultados usando otras bacterias. De igual manera, se tomaron los promedios totales de las condiciones fisicoquímicas, tiempo, concentración y % de reducción obteniendo los siguientes datos: pH 7.37, temperatura 32.65°C, tiempo 3.94 días, concentración 154.90 mg/L y el porcentaje de reducción 88.71%.

Ver: Tabla 2. Biorremediación con Bacterias en aguas residuales, elaboración propia basada en fuentes bibliográficas. (al final del articulo)

Para el caso de la biorremediación de aguas residuales por hongos, Aspergillus sp. y Penicillium sp. según los autores son los más eficientes para realizar la reducción del Cr VI en aguas residuales reflejados en la tabla 3. Mostrando promedios generales de las condiciones fisicoquímicas, tiempo, concentración y % de reducción con los siguientes resultados: pH 6.13, temperatura 29.20°C, tiempo 5 días, concentración 97.98 mg/L y el porcentaje de reducción 94.10%.

Ver: Tabla 3. Biorremediación con hongos en aguas residuales, elaboración propia basada en fuentes bibliográficas. (al final del articulo)

Para el caso de los suelos, los autores establecen que la biorremediación del Cr VI es muy eficiente si la concentración es inferior a 100 mg/L. Sin embargo, según la tabla 4, las bacterias con mayor mención fueron del género Bacillus sp. resaltando su alta capacidad de reducción en concentraciones superiores a 200 mg/L. Adicional a esto, se realizó un balance general tomando los promedios de las condiciones fisicoquímicas, tiempo, concentración y % de reducción mostrando los siguientes datos: pH 6.27, temperatura 34.81°C, tiempo 2.77 días, concentración 227.64 mg/L y el porcentaje de reducción 67.66 %.

Ver: Tabla 4. Biorremediación con bacterias en suelos, elaboración propia basada en fuentes bibliográficas. (al final del articulo)

Por último, como muestra la tabla 5 la biorremediación en suelos con hongos es el menos eficiente ya que en general las concentraciones para un óptimo efecto deben ser inferior a 20 mg/L según afirman los autores. Fusarium sp es el género más mencionado, pero se recomienda realizar consorcio entre diferentes géneros presentados en la tabla 5 para obtener un rendimiento superior. De igual manera se obtienen los promedios generales de las condiciones fisicoquímicas, tiempo, concentración y % de reducción mostrando los siguientes datos: pH 4.58, temperatura 28.67°C, tiempo 6.11 días, concentración 297.04 mg/L y el porcentaje de reducción 77.11%.

Ver: Tabla 5. Biorremediación con hongos en suelos, elaboración propia basada en fuentes bibliográficas. (al final del articulo)

DISCUSIÓN

Con la información obtenida de las fuentes bibliográficas, para lograr una mejor comprensión de los datos y así mismo determinar qué tipo de microorganismo es el ideal en cada una de las matrices (aguas residuales y suelos), se realizó un rango general de las condiciones de pH y temperatura, y el promedio de tiempo, concentración y porcentaje de reducción obteniendo los datos consolidados en la tabla 6 y tabla 7.

Ver: Tabla 6. Promedios generales entre los microorganismos y la matriz de agua residual. X̅: promedio, AR: aguas residuales, elaboración propia. (al final del articulo)

En la tabla 6, se evidencia un comportamiento diferente entre los microorganismos a estudiar. Las bacterias toleran una mayor concentración inicial del Cr VI (154.90 mg/L), pero su porcentaje de reducción no es el mayor comparado con el promedio de reducción de los hongos el cual corresponde a un 94.10 %. Por otra parte, las microalgas son una alternativa viable si se trata de concentraciones igual o menores a su promedio de 39.84 mg/L. Por otro lado, en los datos recopilados en la tabla 7, se evidencia que los hongos en suelo pueden tolerar concentraciones de Cr VI inicial de hasta 297.04 mg/L y reducirlo en un 77.11% comparado con la concentración de 227.64 mg/L y porcentaje de reducción de 67.66% de las bacterias.

Ver: Tabla 7. Promedios generales entre los microorganismos y la matriz de suelo. X̅: promedio, SU: suelos, elaboración propia. (al final del articulo)

Con los datos obtenidos de las tablas 6 y 7, se determinó el promedio general de los días, concentración inicial del Cr VI y el porcentaje de reducción, para evaluar la efectividad solo teniendo en cuenta las matrices (aguas residuales y suelos) sin discriminar los microorganismos, lo anterior con el fin de comparar resultados con el metaanálisis realizado por Aquije y Zanabria. Sin embargo, siguiendo la misma metodología los valores de dichas condiciones al realizar esta revisión bibliográfica muestran que existe un mayor rendimiento respecto a la concentración mostrando así los datos ideales para realizar la biorremediación como se muestra en la tabla 8.

Ver: Tabla 8. Comparación entre el metaanálisis de Aquije y esta revisión. X̅: promedio, AR: aguas residuales, SU: suelos, AR+SU: aguas residuales y suelos, elaboración propia. (al final del articulo)

Como lo indica la tabla 8, al hablar del tratamiento de aguas residuales (AR) la concentración inicial de Cr VI máxima para obtener un porcentaje de reducción del 88.49% es de 97.54 mg/L en 7.35 días, se debe tener en cuenta que el tipo de microorganismo ideal para utilizar en concentraciones altas son las bacterias, pero si se requiere una concentración menor y una reducción superior se sugiere utilizar los hongos.

Respecto a suelos (SU), este es un caso especial ya que la concentración inicial de Cr VI es superior a comparación de las aguas residuales (AR), permitiendo un porcentaje de reducción del 72.38% a una concentración máxima de 262.34 mg/L en 4.44 días. Los Hongos son los ideales para este tipo de matriz ya que soportan una concentración mayor y así mismo es más eficiente en la reducción.

Finalmente, si se unen ambas matrices en un mismo tratamiento de biorremediación por biosorción, la concentración inicial de Cr VI debe ser menor o igual a 163.46 mg/L para lograr una reducción del 82.05% en 6.19 días. Los microrganismos ideales para iniciar tratamiento son los hongos, seguido de las bacterias, pero se sugiere que se estudien a futuro diversos consorcios para obtener mejores resultados.

CONCLUSIONES

Para concluir, en aguas residuales (AR) las microalgas del género Chlorella sp son las adecuadas para iniciar un tratamiento a una concentración menor a 50 mg/L, seguido de los hongos especialmente de los géneros Aspergillus sp. y Penicillium sp. que pueden soportar concentraciones hasta 100 mg/L. por último, si deseamos un tratamiento en aguas a una concentración máxima de 160 mg/L el género de bacterias indicado es el Bacillus sp.

En cuanto a la biorremediación en suelos (SU), las bacterias del género Bacillus sp. son las indicadas para reducir la concentración de Cr VI menor o igual a 230 mg/L, pero si se desea una reducción de concentraciones hasta 300 mg/L el género de hongos Fusarium sp. es el ideal para implementarlo.

Así pues, es importante destacar que tanto para AR como para SU, el género de bacterias Bacillus sp, es el más versátil al momento de implementar un tratamiento de biorremediación por biosorción gracias a que es capaz de reducir las concentraciones de metales tóxicos, y a su vez, favorecer el crecimiento y desarrollo de plantas, al estimular la recolonización en las raíces de estos vegetales con otro tipo de microorganismos favorables para el ambiente, lo cual es un proceso muy importante para la remediación de suelos y aguas residuales contaminados con Cr VI.

Finalmente, se propone que, para estudios futuros, es necesario tener en cuenta la concentración inicial de Cr VI y las condiciones fisicoquímicas de la matriz al aplicar, ya sea para suelos o para aguas residuales. Dentro de estos parámetros se resalta la importancia del pH y la temperatura, ya que de ellos depende el rendimiento óptimo del microorganismo a elegir, y también se sugiere estudiar la posibilidad de realizar consorcios entre diferentes microorganismos pues esto mejora el proceso de biorremediación.

Ver anexo

BIBLIOGRAFÍA

  1. Lifeder. Cromo: qué es, propiedades, características y usos [Internet]. [cited 2024 May 4]. Available from: https://www.lifeder.com/cromo/
  2. ToxFAQsTM: Cromo (Chromium) | ToxFAQ | ATSDR [Internet]. [cited 2023 Sep 27]. Available from: https://www.atsdr.cdc.gov/es/toxfaqs/es_tfacts7.html
  3. De Olmos Santiago, Motto G. Proyecto de producción limpia para el sector de galvanoplastía de Latina industrial S.A. 2013 [cited 2023 Sep 27]; Available from: https://rdu.unc.edu.ar/handle/11086/798
  4. Yaashikaa PR, Palanivelu J, Hemavathy R V. Sustainable approaches for removing toxic heavy metal from contaminated water: A comprehensive review of bioremediation and biosorption techniques. Chemosphere. [Internet]. 2024 Jun 1;357:141933. Available from: https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2024.141933
  5. PubChem. Chromium | Cr | CID 23976 – PubChem [Internet]. 2023 [cited 2023 Sep 27]. Available from: https://pubchem.ncbi.nlm.nih.gov/compound/Chromium
  6. Yulier S, Buitrago M, Romero Coca JA. Revisión del estado actual de la industria de las curtiembres en sus procesos y productos: un análisis de su competitividad* current state review of the industry of tanneries in its processes and products: a competitiveness analysis. [Internet]. rev.fac.cienc.econ 2018 [cited 2023 Sep 27];1:113–24. Available from: https://doi.org/10.18359/rfce.2357
  7. Uribe Vélez Á, De M, Ambiente M, Pablo J, Arboleda B, Vizcaíno GV, et al. Guia de buenas prácticas para el sector Galvanotecnia. [Internet]. FUNDES. [cited 2023 Sep 27]. Available from: https://justiciaambientalcolombia.org/wp-content/uploads/2012/09/guc3ada-buenas-prc3a1cticas-galvanotecnia.pdf
  8. U.S. Environmental Protection Agency. U.s epa. Guidelines for water reuse Sponsored by the U.S. Agency for International Development Operated by CDM and Associates. 1992; [Internet]. EPA [cited 2023 Sep 27]. Available from:   https://www.epa.gov/waterreuse/guidelines-water-reuse
  9. Tatiana Castiblanco Moreno Y, Banezza Perilla Perez Noviembre A. Remoción de cromo hexavalente en aguas residuales proveniente de procesos de cromado de plásticos en empresas de Bogotá [Internet]. Universidad Cooperativa de Colombia, Facultad de Ingeniería, Programa de Ingeniería Industrial, Bogotá; 2019 [cited 2023 Nov 5]. Available from: http://hdl.handle.net/20.500.12494/15550
  10. Tejada-Tovar C, Villabona-Ortiz A, Garcés-Jaraba L. Adsorción de metales pesados en aguas residuales usando materiales de origen biológico [Internet]. [cited 2023 Sep 27]. Available from: http://www.scielo.org.co/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0123-77992015000100010
  11. Aquije Morey L, Zanabria Chuchon RD. Revisión sistemática y meta-análisis de la aplicación de microorganismos para la remoción de cromo hexavalente en aguas residuales de curtiembres – 2020. Repositorio Institucional – UCV [Internet]. 2020 [cited 2023 Nov 30]; Available from: https://repositorio.ucv.edu.pe/handle/20.500.12692/59796
  12. Sala LF, García SI, Carlos González J, Frascaroli MI, Bellú S, Mangiameli F, et al. Biosorción para la eliminación de metales pesados en aguas de desecho. Anales de Química de la RSEQ, ISSN 1575-3417, ISSN-e 2792-5250, No 2, 2010, págs 114-120 [Internet]. 2010 [cited 2023 Sep 27];106(2):114–20. Available from: https://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=3235861
  13. Gómez M, Directora J, Ferraro DG, Carolina Bagnato D, De Trabajo L. Evaluación de la capacidad de remoción de metal en especies de algas aisladas de ambientes contaminados. [Internet]. 2020 [cited 2023 Dec 11]; Available from: http://rdi.uncoma.edu.ar/handle/uncomaid/16177
  14. Mustafa S, Bhatti HN, Maqbool M, Iqbal M. Microalgae biosorption, bioaccumulation and biodegradation efficiency for the remediation of wastewater and carbon dioxide mitigation: Prospects, challenges and opportunities. Journal of Water Process Engineering. [Internet]. 2021 Jun 1;41:10 2009. [cited 2023 Dec 11]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.jwpe.2021.102009
  15. Vijayaraghavan K, Yun YS. Bacterial biosorbents and biosorption. [Internet]. Biotechnol Adv. 2008 May 1;26(3):266–91. [cited 2023 Dec 11]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2008.02.002
  16. Priyadarshanee M, Das S. Biosorption and removal of toxic heavy metals by metal tolerating bacteria for bioremediation of metal contamination: A comprehensive review. [Internet]. J Environ Chem Eng. 2021 Feb 1;9(1):104686. [cited 2023 Dec 11]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.jece.2020.104686
  17. Legorreta-Castañeda AJ, Lucho-Constantino CA, Beltrán-Hernández RI, Coronel-Olivares C, Vázquez-Rodríguez GA. Biosorption of Water Pollutants by Fungal Pellets. Water 2020, Vol 12, Page 1155 [Internet]. 2020 Apr 17 [cited 2023 Dec 11];12(4):1155. Available from: https://www.mdpi.com/2073-4441/12/4/1155/htm
  18. Dusengemungu L, Kasali G, Gwanama C, Ouma KO. Recent Advances in Biosorption of Copper and Cobalt by Filamentous Fungi. Front Microbiol. [Internet]. 2020 Dec 21;11:582016. [cited 2023 Dec 11]; Available from: https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.582016
  19. Pham VHT, Kim J, Chang S, Chung W. Bacterial Biosorbents, an Efficient Heavy Metals Green Clean-Up Strategy: Prospects, Challenges, and Opportunities. Microorganisms [Internet]. 2022 Mar 1 [cited 2023 Dec 11];10(3). Available from: /pmc/articles/PMC8953973/
  20. Bilal M, Rasheed T, Sosa‐Hernández JE, Raza A, Nabeel F, Iqbal HMN. Biosorption: An Interplay between Marine Algae and Potentially Toxic Elements—A Review. Mar Drugs [Internet]. 2018 Feb 1 [cited 2023 Dec 11];16(2). Available from: /pmc/articles/PMC5852493/
  21. Alvarez Castillo PS, Bobadilla Abarca AP. Evaluación del uso de la Chlorella vulgaris en la remoción de cromo hexavalente, demanda química del oxígeno en aguas residuales de industrias papeleras a nivel de laboratorio. [Internet]. 2018 [cited 2023 Sep 27]; Available from: http://repositorio.ug.edu.ec/handle/redug/33203
  22. Ballén- Segura M, Hernandez Rodriguez L, Parra Ospina D, et al. Using Scenedesmus sp. for the Phycoremediation of Tannery Wastewater | TECCIENCIA [Internet]. [cited 2023 Jun 21]. Available from: http://dx.doi.org/10.18180/tecciencia.2016.21.11
  23. Ajayan KV, Selvaraju M, Unnikannan P, Sruthi P. Phycoremediation of Tannery Wastewater Using Microalgae Scenedesmus Species. Int J Phytoremediation [Internet]. 2015 Oct 3 [cited 2023 Jun 22];17(10):907–16. Available from: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/25580934/
  24. Das C, Naseera K, Ram A, Meena RM, Ramaiah N. Bioremediation of tannery wastewater by a salt-tolerant strain of Chlorella vulgaris. J Appl Phycol [Internet]. 2017 Feb 1 [cited 2023 Jun 22];29(1):235–43. Available from: https://link.springer.com/article/10.1007/s10811-016-0910-8
  25. Del O, De P, Del R. Optimización del proceso de remoción del ión cromo en un medio acuoso utilizando el alga Codium santamariae. [Internet]. 2019 [cited 2023 Sep 27]; Available from: http://repositorio.ug.edu.ec/handle/redug/43833
  26. Ahammed MdS, Baten MdA, Ali MA, Mahmud S, Islam MdS, Thapa B Sen, et al. Comparative Evaluation of Chlorella vulgaris and Anabaena variabilis for Phycoremediation of Polluted River Water: Spotlighting Heavy Metals Detoxification. Biology (Basel). [Internet]. 2023 May 1;12(5):675. [cited 2023 Dec 11]; Available from: https://doi.org/10.3390/biology12050675
  27. El-Sheekh MM, Farghl AA, Galal HR, Bayoumi HS. Bioremediation of different types of polluted water using microalgae. Rendiconti Lincei [Internet]. 2016 Jun 1 [cited 2023 Jun 27];27(2):401–10. Available from: https://link.springer.com/article/10.1007/s12210-015-0495-1
  28. Das C, Ramaiah N, Pereira E, Naseera K. Efficient bioremediation of tannery wastewater by monostrains and consortium of marine Chlorella sp. and Phormidium sp. Int J Phytoremediation [Internet]. 2018 Feb 23 [cited 2023 Jun 29];20(3):284–92. Available from: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/29053344/
  29. Rajalakshmi AM, Silambarasan T, Dhandapani R. Small scale photo bioreactor treatment of tannery wastewater, heavy metal biosorption and CO2 sequestration using microalga Chlorella sp.: a biodegradation approach. Appl Water Sci [Internet]. 2021 Jul 1 [cited 2023 Jun 29];11(7):1–12. Available from: https://link.springer.com/article/10.1007/s13201-021-01438-w
  30. Bharagava RN, Mishra S. Hexavalent chromium reduction potential of Cellulosimicrobium sp. isolated from common effluent treatment plant of tannery industries. Ecotoxicol Environ Saf [Internet]. 2018 Jan 1 [cited 2023 Jul 6];147:102–9. Available from: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/28841524/
  31. Mabrouk MEM, Arayes MA, Sabry SA. Article; agriculture and environmental biotechnology Hexavalent chromium reduction by chromate-resistant haloalkaliphilic Halomonas sp. M-Cr newly isolated from tannery effluent. Biotechnology & Biotechnological Equipment [Internet]. 2014 [cited 2023 Jul 6];28. Available from: http://dx.doi.org/10.1080/13102818.2014.937092
  32. Paz BM, Xiomara K. Efecto de diferentes concentraciones de Pseudomonas sp en la biorreducción de cromo VI en agua residual de curtiembre de la provincia de Trujillo, 2017. Repositorio Institucional – UNS [Internet]. 2019 [cited 2023 Jul 6]; Available from: http://repositorio.uns.edu.pe/handle/20.500.14278/3200
  33. Delgado-Sarmiento P, Durand G. A, Zegarra P. P, Jiménez P. H, Alvarez T. V, Vena Q. G. Biorremediacion de cromo vi mediante el uso de Rhodopseudomonas palustris en efluentes industriales provenientes de curtiembres. Revista Boliviana de Química. [Internet]. 2020 Apr 30;37(1). [cited 2023 Jul 6]; Available from: https://doi.org/10.34098/2078-3949.37.1.2
  34. Kumari V, Yadav A, Haq I, Kumar S, Bharagava RN, Singh SK, et al. Genotoxicity evaluation of tannery effluent treated with newly isolated hexavalent chromium reducing Bacillus cereus. J Environ Manage [Internet]. 2016 Dec 1 [cited 2023 Jul 6];183:204–11. Available from: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/27591849/
  35. Singh N, Verma T, Gaur R. Detoxification of hexavalent chromium by an indigenous facultative anaerobic Bacillus cereus strain isolated from tannery effluent. Afr J Biotechnol [Internet]. 2013 [cited 2023 Jul 13];12(10):1091–103. Available from: https://www.ajol.info/index.php/ajb/article/view/128167
  36. Bachate SP, Nandre VS, Ghatpande NS, Kodam KM. Simultaneous reduction of Cr(VI) and oxidation of As(III) by Bacillus firmus TE7 isolated from tannery effluent. Chemosphere [Internet]. 2013 [cited 2023 Jul 13];90(8):2273–8. Available from: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/23182111/
  37. Baldiris R, Acosta-Tapia N, Montes A, Hernández J, Vivas-Reyes R. molecules Reduction of Hexavalent Chromium and Detection of Chromate Reductase (ChrR) in Stenotrophomonas maltophilia. [Internet]. 2018 [cited 2023 Jul 31]; Available from: www.mdpi.com/journal/molecules
  38. Elahi A, Rehman A. Multiple metal resistance and Cr6+ reduction by bacterium, Staphylococcus sciuri A-HS1, isolated from untreated tannery effluent. J King Saud Univ Sci. [Internet]. 2019 Oct 1;31(4):1005–13. [cited 2023 Jul 6]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.jksus.2018.07.016
  39. Elahi A, Ajaz M, Rehman A, Vuilleumier S, Khan Z, Hussain SZ. Isolation, characterization, and multiple heavy metal-resistant and hexavalent chromium-reducing Microbacterium testaceum B-HS2 from tannery effluent. J King Saud Univ Sci. [Internet].2019 Oct 1;31(4):1437–44. [cited 2023 Jul 6]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.jksus.2019.02.007
  40. Vélez JA, Quiroz LF, Ruiz OS, Montoya OI, Turrión MB, Ordúz S, et al. Hexavalent chromium-reducing bacteria on biosolids from the San Fernando Wastewater Treatment Plant in Medellín (Colombia). Rev Colomb Biotecnol [Internet]. 2021 Jul 27 [cited 2024 Mar 11];23(1):32–45. Available from: http://www.scielo.org.co/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0123-34752021000100032&lng=en&nrm=iso&tlng=en
  41. Bilal Y, Sarwar T, Mazhar E, Mahmood F, Shahzad T, Al-Farraj DA, et al. Reduction in phytotoxicity of a textile wastewater against Vigna radiata using Citrobacter sp. M41 in a bioaugmented packed bed column bioreactor. J King Saud Univ Sci. [Internet]. 2024 Feb 1;36(2):103030. [cited 2024 Mar 11]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.jksus.2023.103030
  42. Maqbool Z, Hussain S, Ahmad T, Nadeem H, Imran M, Khalid A, et al. Use of RSM modeling for optimizing decolorization of simulated textile wastewater by Pseudomonas aeruginosa strain ZM130 capable of simultaneous removal of reactive dyes and hexavalent chromium. Environmental Science and Pollution Research [Internet]. 2016 Jun 1 [cited 2024 Mar 11];23(11):11224–39. Available from: https://link.springer.com/article/10.1007/s11356-016-6275-3
  43. Sun S, Shen B, Jiang L, Zhu L. Potential for efficient microbial remediation of Cr(VI) in wastewater using Deinococcus wulumuqiensis R12. J Appl Microbiol [Internet]. 2023 Jun 1 [cited 2024 Mar 11];134(6). Available from: https://dx.doi.org/10.1093/jambio/lxad103
  44. Bennett RM, Cordero PRF, Bautista GS, Dedeles GR. Reduction of hexavalent chromium using fungi and bacteria isolated from contaminated soil and water samples. Chemistry and Ecology [Internet]. 2013 May [cited 2024 Mar 11];29(4):320–8. Available from: https://www.tandfonline.com/doi/abs/10.1080/02757540.2013.770478
  45. Tan H, Wang C, Zeng G, Luo Y, Li H, Xu H. Bioreduction and biosorption of Cr(VI) by a novel Bacillus sp. CRB-B1 strain. J Hazard Mater [Internet]. 2020 Mar 15 [cited 2024 Mar 11];386. Available from: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/31744729/
  46. Marcela E, Rueda1 S, Landazuri2 P, Loango N. Remoción de cromo hexavalente de aguas residuales con microorganismos adaptados a medios ricos en cromo, removal of hexavalent chromium from wastewater using microorganisms adapted to chromium-rich media. Rev Asoc Col Ciencias Biológicas, [Internet]. Col. 2017;29:49–57. [cited 2024 Mar 11]; Available from: https://ri.conicet.gov.ar/handle/11336/94110
  47. Ceballos DLG, Melo JP, Izquierdo PF, Mondragón EI, Bonilla SPH, Rosero EMB. Eficiencia en la reducción de Cromo por una bacteria silvestre en un tratamiento tipo Batch utilizando como sustrato agua residual del municipio de Pasto, Colombia. Univ Salud [Internet]. 2017 May 4 [cited 2024 Mar 18];19(1):102–15. Available from: https://revistas.udenar.edu.co/index.php/usalud/article/view/2791/html
  48. Barroso YMM, Barroso YMM, Mantilla PAP, Perez JFB. Remoción de cromo en aguas residuales industriales mediante el uso de biomasa de Spirulina sp, sedimentación primaria y precipitación química. Revista de Investigación Agraria y Ambiental [Internet]. 2018 Dec 18 [cited 2024 Mar 18];10(1):141–52. Available from: https://hemeroteca.unad.edu.co/index.php/riaa/article/view/2326
  49. Venkatesan G, Subramani T. Reduction of hexavalent chromium to trivalent chromium from tannery effluent using bacterial biomass. IJMS Vol48(04) [April 2019] [Internet]. 2019 [cited 2024 Mar 18];48(04):528–34. Available from: http://nopr.niscpr.res.in/handle/123456789/47192
  50. Kumaresan Sarankumar R, Arulprakash A, Devanesan S, Selvi A, AlSalhi MS, Rajasekar A, et al. Bioreduction of hexavalent chromium by chromium resistant alkalophilic bacteria isolated from tannery effluent. J King Saud Univ Sci. [Internet]. 2020 Apr 1;32(3):1969–77. [cited 2024 Mar 18]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.jksus.2020.02.010
  51. Chatterjee S, Shekhawat K, Gupta N. Bioreduction of toxic hexavalent chromium by novel indigenous microbe Brevibacillus agri isolated from tannery wastewater. International Journal of Environmental Science and Technology [Internet]. 2019 Jul 1 [cited 2024 Mar 18];16(7):3549–56. Available from: https://link.springer.com/article/10.1007/s13762-018-1885-6
  52. Kumar V, Dwivedi SK. Hexavalent chromium reduction ability and bioremediation potential of Aspergillus flavus CR500 isolated from electroplating wastewater. Chemosphere [Internet]. 2019 Dec 1 [cited 2023 Oct 19];237. Available from: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/31549665/
  53. Chen SH, Cheow YL, Ng SL, Ting ASY. Mechanisms for metal removal established via electron microscopy and spectroscopy: a case study on metal tolerant fungi Penicillium simplicissimum. J Hazard Mater. [Internet]. 2019 Jan 15;362:394–402. [cited 2024 Mar 18]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2018.08.077
  54. Dhal B, Abhilash, Pandey BD. Mechanism elucidation and adsorbent characterization for removal of Cr(VI) by native fungal adsorbent. Sustainable Environment Research. [Internet]. 2018 Nov 1;28(6):289–97. [cited 2024 Mar 18]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.serj.2018.05.002
  55. Long B, Ye B, Liu Q, Zhang S, Ye J, Zou L, et al. Characterization of Penicillium oxalicum SL2 isolated from indoor air and its application to the removal of hexavalent chromium. [Internet]. 2018 [cited 2023 Oct 19]; Available from: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0191484
  56. Kumar V, Dwivedi SK. Hexavalent chromium stress response, reduction capability and bioremediation potential of Trichoderma sp. isolated from electroplating wastewater. Ecotoxicol Environ Saf [Internet]. 2019 Dec 15 [cited 2023 Oct 19];185. Available from: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/31574371/
  57. Priyanka, Dwivedi SK. Hexavalent chromium (Cr+6) detoxification potential and stress response of fungus Talaromyces pinophillus isolated from tannery wastewater. Environmental Advances. [Internet]. 2023 Oct 1;13:100417.  [cited 2024 Mar 18]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.envadv.2023.100417
  58. Shi L, Xue J, Liu B, Dong P, Wen Z, Shen Z, et al. Hydrogen ions and organic acids secreted by ectomycorrhizal fungi, Pisolithus sp, are involved in the efficient removal of hexavalent chromium from waste water. Ecotoxicol Environ Saf. [Internet]. 2018 Oct 15;161:430–6. [cited 2024 Mar 18]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2018.06.004
  59. Rahman A, Nahar N, Nawani NN, Jass J, Hossain K, Saud ZA, et al. Bioremediation of hexavalent chromium (VI) by a soil-borne bacterium, Enterobacter cloacae B2-DHA. J Environ Sci Health A Tox Hazard Subst Environ Eng [Internet]. 2015 Sep 19 [cited 2023 Jul 6];50(11):1136–47. Available from: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/26191988/
  60. Tahri Joutey N, Bahafid W, Sayel H, Ananou S, El Ghachtouli N. Hexavalent chromium removal by a novel Serratia proteamaculans isolated from the bank of Sebou River (Morocco). Environmental Science and Pollution Research [Internet]. 2014 Feb 6 [cited 2023 Jul 13];21(4):3060–72. Available from: https://link.springer.com/article/10.1007/s11356-013-2249-x
  61. Chang J, Deng S, Liang Y, Chen J. Cr(VI) removal performance from aqueous solution by Pseudomonas sp. strain DC-B3 isolated from mine soil: characterization of both Cr(VI) bioreduction and total Cr biosorption processes. Environmental Science and Pollution Research [Internet]. 2019 Sep 1 [cited 2023 Jul 31];26(27):28135–45. Available from: https://link.springer.com/article/10.1007/s11356-019-06017-w
  62. Jin R, Wang B, Liu G, Wang Y, Zhou J, Wang J. Bioreduction of Cr(VI) by Acinetobacter sp. WB-1 during simultaneous nitrification/denitrification process. Journal of Chemical Technology & Biotechnology [Internet]. 2017 Mar 1 [cited 2023 Jul 31];92(3):649–56. Available from: https://onlinelibrary.wiley.com/doi/full/10.1002/jctb.5046
  63. Das S, Mishra J, Das SK, Pandey S, Rao DS, Chakraborty A, et al. Investigation on mechanism of Cr(VI) reduction and removal by Bacillus amyloliquefaciens, a novel chromate tolerant bacterium isolated from chromite mine soil. Chemosphere. [Internet]. 2014 Feb 1;96:112–21. [cited 2024 Mar 18]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2013.08.080
  64. Banerjee S, Misra A, Chaudhury S, Dam B. A Bacillus strain TCL isolated from Jharia coalmine with remarkable stress responses, chromium reduction capability and bioremediation potential. J Hazard Mater. [Internet]. 2019 Apr 5;367:215–23. [cited 2024 Mar 18]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2018.12.038
  65. Nayak AK, Panda SS, Basu A, Dhal NK. Enhancement of toxic Cr (VI), Fe, and other heavy metals phytoremediation by the synergistic combination of native Bacillus cereus strain and Vetiveria zizanioides L. Int J Phytoremediation [Internet]. 2018 Jun 7 [cited 2023 Oct 19];20(7):682–91. Available from: https://www.tandfonline.com/doi/abs/10.1080/15226514.2017.1413332
  66. Castro-González I, Rojas-Verde G, Quintero-Zapata I, Almaguer-Cantú V. A Comparative Study on Removal Efficiency of Cr(VI) in Aqueous Solution by Fusarium sp. and Myrothecium sp. Water Air Soil Pollut [Internet]. 2017 Aug 1 [cited 2023 Oct 19];228(8):1–10. Available from: https://link.springer.com/article/10.1007/s11270-017-3476-4
  67. Chang F, Tian C, Liu S, Ni J. Discrepant hexavalent chromium tolerance and detoxification by two strains of Trichoderma asperellum with high homology. Chemical Engineering Journal. [Internet]. 2016 Aug 15;298:75–81. [cited 2024 Mar 18]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.cej.2016.04.023
  68. Damodaran D, Balakrishnan RM, Shetty VK. The uptake mechanism of Cd(II), Cr(VI), Cu(II), Pb(II), and Zn(II) by mycelia and fruiting bodies of Galerina vittiformis. [Internet]. Biomed Res Int. 2013;2013. [cited 2024 Mar 18]; Available from: https://doi.org/10.1155/2013/149120
  69. Guria MK, Guha AK, Bhattacharyya M. A green chemical approach for biotransformation of Cr(VI) to Cr(III), utilizing Fusarium sp. MMT1 and consequent structural alteration of cell morphology. J Environ Chem Eng. [Internet]. 2014 Mar 1;2(1):424–33. [cited 2024 Mar 18]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.jece.2014.01.016
  70. Sharma S, Malaviya P. Bioremediation of tannery wastewater by chromium resistant novel fungal consortium. Ecol Eng. [Internet]. 2016 Jun 1;91:419–25. [cited 2024 Mar 18]; Available from: https://doi.org/10.1016/j.ecoleng.2016.03.005
  71. Sotto DR. Reduction of Cr(VI) using indigenous Aspergillus spp. isolated from heavy metal contaminated sites. [Internet]. 2015 [cited 2024 Mar 11]; Available from: www.mycosphere.org